Jiro (ingesproken door Joseph Gordon-Levitt) droomt van vliegen en het ontwerpen van prachtige vliegtuigen, geïnspireerd door de beroemde Italiaanse luchtvaartontwerper Caproni (ingesproken door Stanley Tucci). Jiro, die van jongs af aan bijziend is en dus geen piloot kan worden, treedt in 1927 in dienst bij een groot Japans ingenieursbureau en wordt een van 's werelds meest innovatieve en bekwame vliegtuigontwerpers.
De film vertelt een groot deel van zijn leven en toont belangrijke historische gebeurtenissen, waaronder de Grote Kanto-aardbeving van 1923, de Grote Depressie, de tuberculose-epidemie en Japan's duik in de oorlog. Jiro ontmoet en wordt verliefd op Nahoko (ingesproken door Emily Blunt) en groeit en koestert zijn vriendschap met zijn collega Honjo (ingesproken door John Krasinski).