Het nieuwe verhaal volgt de heldhaftige pogingen van het crypto-zoölogisch agentschap Monarch als zijn leden het opnemen tegen een batterij van monsters van goddelijke afmetingen, waaronder de machtige Godzilla, die in botsing komt met Mothra, Rodan en zijn ultieme nemesis, de driekoppige King Ghidorah. Wanneer deze oude super-soorten, waarvan men dacht dat het slechts mythen waren, weer opstaan, strijden ze allemaal om de suprematie, waardoor het bestaan van de mensheid op het spel komt te staan.